Geometric Stability of Neural Population Codes: Regional Variation, Behavioral Relevance, and Circuit Dependence

Current models of representational reliability in neural populations focus on temporal stability: whether population centroids are preserved across sessions and days. This framing leaves a fundamental question unanswered: how reliably does the pairwise distance structure among stimuli reproduce across independent observations within a session? We argue that this property, geometric stability, constitutes an independent axis of representational analysis that existing frameworks do not capture. We formalize geometric stability as the Spearman rank correlation between split-half representational dissimilarity matrices (Shesha) and show that it is empirically dissociable from both temporal stability and decoding accuracy. Across 229 area-session observations spanning 68 brain regions in a visual discrimination task (Steinmetz et al. 2019), geometric stability predicts trial-by-trial neural-behavioral coupling (ρ= 0.18, p = 0.005) while centroid drift does not (ρ= 0.002, p = 0.976). The regional hierarchy, with striatum most stable (S = 0.44) and hippocampus least (S = 0.19), runs roughly opposite to the temporal stability hierarchy. Directionally consistent olfactory data (Bolding \& Franks 2018) motivate an attractor network model in which recurrent excitatory coupling amplifies split-half RDM consistency by completing stimulus patterns from sparse feedforward input (ρ= +0.64, p = 0.010), providing a circuit-level account of how geometric stability emerges. These results establish geometric stability as a functionally relevant, circuit-dependent property of neural population codes, orthogonal to temporal drift measures and complementary to recent accounts of how recurrent connectivity balances representational stability with sequential dynamics in hippocampal circuits.

한 줄 요약

신경 인구 코드의 기하학적 안정성은 시간적 안정성과 독립적인 새로운 개념으로, 회로 구조와 행동 연관성을 예측한다.

핵심 기여도

기하학적 안정성 (Shesha)를 새로운 측정 지표로 정의: Spearman 순위 상관계수를 사용하여 분할된 RDM 간 일관성을 측정.
229개 영역-세션에서 기하학적 안정성은 행동-신경 연관성을 예측 (ρ=0.18, p=0.005), 중심점 이동은 예측하지 못함 (ρ=0.002, p=0.976).
회로 수준에서 재현 가능한 모델 제시: 재귀 연결이 자극 패턴을 보완하여 RDM 일관성을 증가 (ρ=+0.64, p=0.010).
기하학적 안정성은 해마보다 체계가 가장 불안정 (S=0.19), 반면 측두핵이 가장 안정적 (S=0.44).

핵심 아이디어

기존 연구는 신경 인구 코드의 시간적 안정성 (centroid preservation)에 집중했으나, 이는 자극 간의 상대적 관계 구조 (pairwise distance structure)의 일관성을 보장하지 않는다. 본 연구는 이 일관성을 측정하는 새로운 지표인 Shesha를 제안한다. Shesha는 분할된 시험 집합에서 계산된 RDM 간 Spearman 순위 상관계수로, 기하학적 안정성을 정량화한다. 이는 기존의 decoding accuracy나 중심점 이동과는 독립적인 개념이며, 행동 연관성을 예측하는 데 유의미한 역할을 한다. 특히, 측두핵은 중심점 이동이 가장 크지만 기하학적 안정성이 가장 높은 반면, 해마는 중심점 이동이 가장 작지만 기하학적 안정성이 가장 낮아, 두 개념이 정반대의 경향을 보인다. 이는 기존의 시간적 안정성 개념을 확장하는 새로운 통찰을 제공한다.

기술적 접근법

**Shesha**: 분할된 시험 집합 (odd/even)에서 조건 평균 인구 벡터를 계산하고, 코사인 거리로 RDM을 생성. 두 RDM 간 Spearman 순위 상관계수로 기하학적 안정성 측정.
**데이터셋**: Steinmetz et al. (2019)의 시각 구분 작업 데이터 (26세션, 68개 뇌 영역), Bolding & Franks (2018)의 후각 데이터.
**모델**: Rate network model (Eq. 3)을 사용하여 재귀 연결이 자극 패턴을 보완하여 RDM 일관성을 증가시키는 메커니즘을 설명.
**수치**: 측두핵 (S=0.44), 해마 (S=0.19), 후각 구 (OB, S=0.47), 제어 조건 피리포르 (Control PCx, S=0.60).

주요 결과

**Steinmetz 데이터**: 기하학적 안정성 (Shesha)은 시험-시험 신경-행동 연관성을 예측 (ρ=0.18, p=0.005), 중심점 이동은 예측하지 못함 (ρ=0.002, p=0.976).
**영역별 차이**: 측두핵 (S=0.44)이 가장 안정적, 해마 (S=0.19)가 가장 불안정.
**후각 데이터**: 제어 조건 피리포르 (S=0.60) > TeLC 조작 피리포르 (S=0.53) > 후각 구 (S=0.47) 순으로 일관성 있음.
**모델**: 재귀 연결이 자극 패턴을 보완하여 RDM 일관성을 증가 (ρ=+0.64, p=0.010).

의의 및 한계

**의의**: 기하학적 안정성은 시간적 안정성과 decoding accuracy와는 독립적인 새로운 개념으로, 신경 인구 코드의 회로 의존적 특성을 설명하며, 행동 연관성을 예측하는 데 유의미한 역할을 한다.
**한계**: 후각 데이터는 통계적 유의성에 미치지 못함 (p=0.16, n=5~7), 샘플 수가 적어 회로 조작 효과를 확정적으로 입증하기 어려움. 또한, Shesha는 시간적 변화를 고려하지 않으므로, 시간적 안정성과의 상호작용은 추가 연구 필요.

실용적 활용

기하학적 안정성 측정은 뇌 회로의 안정성과 유연성의 균형을 이해하는 데 활용될 수 있으며, 특히 학습, 기억, 의사결정 과정에서 신경 인구 코드의 신뢰도를 평가하는 데 유용하다. 이는 인공 신경망의 설계 및 뇌 기반 인지 모델링에도 적용 가능하다.